По преданию, была поставлена на месте рождения сына Ивана Грозного — Федора, последнего из династии Рюриковичей. В камне построена около 1653 г., реставрировалась в 1889 г. по проекту академика В. В. Суслова. На 1889 г. состояние памятника было аварийным, объём вычинки кладки с заведением металлических связей был столь значителен, что в позднейшее время возникли спекулятивные утверждения что: а) часовня была построена в 1880-е гг., а не ранее; б) что реставрация Суслова попросту уничтожила древнее здание, ныне существующее есть новодел. В действительности здание аутентичное, но с восполненными в 1889 г. утратами, причём, качество выполненных работы признано низким.
Здание подвергалось исследованиям и научной реставрации в 1960-х и в 1990-х гг.