Одновременно с основанием крепости Орешек на левом берегу реки Невы появился погост где находился храм. Церковь была уничтожена последующими военными событиями. После освобождения крепости от шведов Пётр I приказал заложить в ней деревянный православный храм. На торжестве, состоявшемся в октябре 1702 года, присутствовал сам царь. Однако вскоре Благовещенский храм обветшал, деревянные конструкции прогнили, и в 1725 году церковь, в которой одно время хранились мощи святого Александра Невского, была разобрана.

Почти сразу жители города и работники канала организовали при городской Никольской часовне сбор средств на строительство нового храма, но уже на Московской стороне, в посаде. Заказ исходил от «шлиссельбургских обывателей и канальных людей». Храм был возведён в 1726—1727 годах. 7 (18) октября 1728 года в городе была освящена деревянная Благовещенская церковь, куда был переведён священник бывшей крепостной церкви. В 1756 году храм сгорел.

В 1763 году на средства полковника А. Белова и дворян Сибилевых «на набережной Невы и Ладожского канала, близ шлюзов» началось строительство каменного храма в традициях раннего барокко, освящение которого состоялось 8 (19) августа 1764 года.