Построен и освящен красно-кирпичный храм был в 1902 году. Строительство велось за счет пожертвований коллежского регистратора Истомина И.С., протеирея Семенова и прихожан. Сначала здание церкви носило две функции: женская церковно-приходская школа и храм богослужений. По просьбам прихожан школа в 1905 году была переведена в другое помещение, а на территории церкви была возведена деревянная звонница. В 30-х годах ХХ века храм закрыли, а звонницу сломали. Восстановительные работы начались лишь в 1996 году после передачи церкви епархии. В 2002 году прошло освящение церкви, но реставрационные работы продолжались. Новая каменная звонница была построена в 2007 году, до 2009 года продолжались реставрационные работы по росписи храма. На данный момент церковь Иоанна Богослова имеет первозданный вид и используется по прямому назначению. Является исторической и православной достопримечательностью Оренбурга.