Церковь Святого Духа впервые упоминается косвенно в 1316 году и прямо в 1319 году, но святилище, вероятно, было построено еще в первой половине 13 века. Первоначальная архитектурная форма церкви неизвестна, но кладка приобрела большую часть сегодняшних размеров в конце 13 или начале 14 века, и башня, вероятно, не была оригинальной.
Церковь Святого Духа имела три функции: приходская церковь, церковь и часовня. Именно в ней были проведены первые проповеди на эстонском языке. Также характерно для церкви то, что церковь имела вход в северной стене для прихожан вместо обычного западного портала и меньший и более простой портал для жителей в южной стене. Даже по строительной традиции церквей пространство хора расположено не на центральной оси, а асимметрично соединяется с цоколем, предназначенным для прихожан. Помимо функций прихода и приходской церкви, здание выполняло также функции городской часовни. Товарный люк в обрамлении северной стены указывает на церковь как на сооружение, выполняющее при необходимости функции складского помещения. Башня и своды стали церковью в 1360-х годах.
В 1630-е годы был по проекту архитектора Г. Граффа сооружён кивер в стиле северного Возрождения (обновлён в 1688 году по проекту Д. Биккеля и А. Яна). Флюгер создан в 1688 году Д. Хюбенером. Башенный кивер церкви Святого Духа является старейшим в Таллинне, но пожар в башне 29 мая 2002 года повредил кивер настолько, что его пришлось снять. Старый колокол, а также один из старейших сохранившихся в Таллинне колоколов датируется 17 веком. В западной части здания имеется стройная восьмигранная консольная башня в стиле Тевтонского ордена. На северном фасаде здания находятся резные часы в стиле барокко, созданные в [b]1684 году К. Аккерманом.
Церковь Святого Духа небольшая по сравнению со многими другими средневековыми церквями Таллинна, но благодаря хорошим пропорциям интерьера и сохранившимся художественным ценностям церковь несет в себе подлинный отпечаток прошлого. Богатое внутреннее убранство церкви представляет собой крылатый алтарь с деревянными скульптурами и росписями художника и резчика Бернта Нотке из Любека (1483 г.). К ценным памятникам искусства относятся ренессансная кафедра (ок. 1597 г.), средневековый готический резной алтарь с изображением апостола Андрея (1-я половина 15 в. — начало 17 в.), живописные эпитафии в стиле барокко (17 в. — начало 18 в.) и люстры и бра в стиле возрождения и барокко (16 — 17ый век).