Впервые жители Оренбурга смогли увидеть спектакли профессионального театра осенью 1856 года. В 1868 году оренбургский губернатор Н. А. Крыжановский, сам являвшийся театралом, отдал предписание произвести реконструкцию здания. Тогда была расширена сцена, устроено тёплое фойе, для зрителей сооружены третий ярус и ложи. Вновь отстроенный театр торжественно открыли 14 января 1869 года.
В 2006 году была завершена ещё одна реконструкция здания театра. Ныне зал театра вмещает 429 зрителей. Ширина сцены составляет 14 метров, её глубина 10 метров. Имеется поворотный круг и оркестровая яма.