Построена на месте более древнего здания, заказчиком строительства которого Ростислава Смоленская (Феодосия) — мать Александра Невского. Каменная церковь Рождества Богородицы построена в 1379 году после того, как прежняя деревянная сгорела при пожаре. Церковь входила в состав Михалицкого монастыря. По упразднении монастыря в 1764 г. становится приходской.
В последующее время здание церкви подвергалось некоторым переделкам и было капитально перестроено в конце XVII века. в XIX веке с запада был пристроен притвор. Характерными деталями церкви являются вкладные каменные кресты и пояс цветных изразцов под карнизом купольной юбки.
Во время Великой Отечественной войны памятник сильно пострадал от бомбардировок. Они разрушили почти все церковные своды и купол. По описаниям 1955 года церковь тогда представляла собой «каменную коробку с огромными вертикальными трещинами, осыпался весь юго-восточный столб и значительно наклонилась апсида, имевшая большую пробоину над окном».
Летом 1956 г. на на церкви Рождества Богородицы были проведены реставрационно-восстановительные работы. Автор исследования и проекта реставрации — Л. Е. Красноречьев. К окончанию работ памятник был восстановлен в формах XVII в. с выявлением форм и деталей XIV в.
В настоящее время церковь Рождества Богородицы является действующим приходом Новгородской Старообрядческой Поморской общины.
Объект культурного наследия России № 5310034002. Объект всемирного наследия.